Whitehead tuvo un papel pequeño pero importante en «Amigos,» interpretando al jefe de Rachel, el Sr. Waltham, en dos episodios de la cuarta temporada. Rachel le pide a Ross que salga con la sobrina del Sr. Waltham, Emily, y los dos terminan enamorándose, solo para que su romance luego se tuerza cuando Ross dice el nombre de Rachel en su boda.
Whitehead también tuvo un papel recurrente en otra comedia de NBC, interpretando al tenso vecino Hal Conway en «Mad About You». También hizo apariciones especiales en «The West Wing», «Desperate Housewives», «The Drew Carey Show», «Ellen», «The A-Team» y «Murder, She Wrote».
Whitehead hizo su debut cinematográfico interpretando al engreído profesor universitario Dr. Phillip Barbay en «Back to School» de 1986, con su personaje a menudo en desacuerdo con el detestable y adorable Thornton Melon de Rodney Dangerfield. También actuó en películas como «Jumpin’ Jack Flash», «Baby Boom» y «Kate & Leopold».
Whitehead fue nominado a un premio Tony en 1981 por su papel del Rey Pellinore en ‘Camelot’. Haría 16 apariciones más en Broadway, según The Hollywood Reporter, incluida una serie en «The Crucifer of Blood» de 1978 a 1979 protagonizada por Glenn Close. Este espectáculo ganaría cuatro nominaciones a los premios Tony.
